En Jeepers Creepers 4, la historia se desarrolla muchos años después de la entrega anterior, cuando un nuevo grupo de jóvenes se encuentra accidentalmente con la antigua y aterradora criatura conocida como el Creeper. Después de un largo período de inactividad, el Creeper despierta con un hambre más intensa que nunca.
La película tiene lugar en un pequeño pueblo aislado, donde el Creeper comienza a atacar a los lugareños, especialmente a los jóvenes del grupo. A medida que intentan escapar, el grupo descubre oscuros secretos sobre el origen y los poderes del Creeper. Esto conduce a un intento desesperado de detener a la criatura de una vez por todas.
La película promete ofrecer intensas persecuciones, ataques espeluznantes y una atmósfera de suspense, brindando una sensación de regreso al mal y al miedo que ha hecho famosa a la franquicia Jeepers Creepers.